Depuis la fermeture de la salle des Jacobins occupant l'ancienne église du XIIIe siècle, la collection est présentée dans l'aile consacrée autrefois aux expositions temporaires. La collection permanente est aujourd'hui visible par intermittence, les accrochages étant désormais organisés par thèmes.

Outre des oeuvres des écoles flamande, hollandaise et italienne provenant des premiers legs et dons, figurent en bonne place des toiles d'inspiration bretonne, dont plusieurs sont en lien avec la mer : oeuvres de Deyrolle, Guillou, Granchi-Taylor Marins Paysans sardiniers, mais aussi Eugène Boudin,Un grain, Claude Monet, Pluie à Belle Ile ou John Peter Russel, Fils du peintre jouant avec un crabe.